언니를 따라 헌트리스(헌터)가 되는 게 목표인 소녀 루비. 어느날 한 가게에 들이닥친 강도에 맞서다가, 실제 헌터인 비콘 아카데미의 굿위치 교수와 오즈핀 교장을 만나게 되어 2년 일찍 비콘 아카데미에 입학하게 된다. 친구를 사귀지 못할 거라 겁먹어 있던 루비를 위해 언니인 양이 나서지만 수월하지 않았고 첫만남부터 어긋난 와이스와는 만날 때마다 부딪히게 된다. 입학식, 실력 테스트 등 여러 사건을 거쳐 와이스, RWBY 팀원들과 가까워지고 팀은 더 단단해진다. 함께 헌트리스가 되기 위한 여정을 시작한다.

베일에 미스터리한 인물이 등장해 탈주한 화이트 팽의 일원을 처리하고 유유히 마을을 떠난다. 비콘엔 아틀라스의 장군인 아이언우드가 방문하고, 블레이크는 놓친 화이트 팽과 로만 토치위크의 일로 고심하다 루비 팀, 그리고 선 우쿵과 넵튠과 함께 조사해보기로 결정한다. 마을에 등장한 미스터리한 인물이었던 머큐리, 에메랄드와 신디는 비콘에 유학생으로 들어오고, 루비는 페니가 인조인간이란 걸 알게 된다. 힘들어하던 블레이크를 위해 댄스파티로 잠시 숨을 돌린 루비 팀은 남동부에 위험한 징조를 깨닫고, 1학년에게 주어진 헌터 조수 임무로 남동부에 방문해 그림과 도시를 조사하다 로만과 화이트팽의 단서를 찾게 되는데...

베일에서 바이탈 페스티벌 토너먼트가 열리고 각 왕국에서 출전자들이 모인다. 팀전, 더블즈, 싱글즈를 거쳐가며 비콘과 다른 아카데미 학생들이 맞붙는 가운데 신더와 에메랄드, 머큐리는 자신들의 계획을 위해 움직이고, 신더는 환각을 쓰는 에메랄드를 이용해 양과 피라가 무자비한 모습을 가졌다고 보이게 만든다. 한편, 피라를 가을의 메이든 후보로 생각한 오즈핀은 피라에게 계절 이야기 동화를 예로 설명하며 왕국이 있기 전의 더스트 없이 큰 힘을 발휘했던 메이든들이 사실이라고 설명하고 혼수상태에 있는 앰버의 뒤를 이어달라고 부탁한다. 일이 진행되던 중 신더는 마침내 전세계로 송출되는 방송을 이용, 사람들 사이의 의심과 불안을 키우고 베일에 그림이 침범하게 되는데...

존, 노라, 렌과 함께 미스트랄로 떠난 루비는 숲에서 나타나는 그림을 해치워가며 나아간다. 하지만 길을 떠날 수록 황폐해진 마을을 만나게 되고, 그러다 한 마을에서 루비를 노린다는 수수께끼의 남자 티리안과 싸우다 크로우 삼촌을 만난다. 크로우는 루비를 구하다 다치고, 야영을 하면서 렘넌트의 형제 신에 대해 말해준다. 한편 아버지에게 이끌려 아틀라스로 돌아간 와이스는 오로지 회사의 이익을 위해서만 움직이는 아버지에게 반항하다 후계자 자리를 빼앗기고 집을 나가기로 결심하는데...

미스트랄에 도착한 크로우와 루비, 존, 노라, 렌은 헤이븐 아카데미로 가 교장인 라이온하트를 만난다. 생각했던 것과 달리 조용한 학교를 보고 크로우는 렐릭을 지키지 못한다며 걱정하고 봄의 메이든 핑계를 대는 교장에게 크로우는 레이븐이 데리고 있다고 알린다. 세일럼의 부하였던 라이온하트는 이 정보를 세일럼에게 넘겨 신더와 와츠가 레이븐을 설득한다. 한편, 메나저리에 있던 블레이크는 일리야의 스크롤을 분석해 아담의 계략을 알게 되고 기라가 파우누스 주민들을 대상으로 헤이븐을 도우러 가자고 연설하지만 일리야의 방해로 주민들의 큰 찬성을 불러일으키진 못 한다. 아담의 명을 기다리던 코르삭과 페넥은 화이트 팽 단원을 꾸려 블레이크의 집을 급습한다. 한편 엄마를 찾아나선 양은 와이스를 만나고, 루비에게 데려다달라고 요구하다 오즈핀의 비밀에 대해 듣고 그럼에도 불구하고 크로우, 루비 곁으로 향한다.

기차를 타고 아르거스로 가려는 루비와 일행들은 기차 여행 중 그림의 공격을 받는다. 렐릭이 그림을 끌어당긴다는 사실을 알게 되어 승객들의 안전을 위해 차량을 나누기로 하고 루비와 존의 팀은 헤어진다. 기차 탈선으로 가게 된 브런즈윅 농장에서 아파시 그림의 공격을 받을 뻔 했던 루비 일행은 칼라베라의 도움으로 벗어나 무사히 아르거스에 도착, 존과 친구들을 만난다. 렐릭의 지식으로 알게 된 오즈핀과 세일럼의 과거에 모두 충격을 받지만 오스카를 받아들이고 아틀라스로 가기로 하나 항구에 있는 아틀라스 군의 지휘관인 코르도빈과 칼라베라의 반목으로 전투를 벌이고 양과 블레이스는 아담과 최후의 결전을 치룬다.

맨틀 슬럼가에 있던 오스카를 찾은 루비팀은 해피 헌트리스 팀과 맨틀의 복구를 돕다가 아미티 통신탑으로 전세계에 메시지를 전하자는 루비와 맨틀의 사람을 돕자는 양으로 나뉜다. 페니를 데리고 군기지로 잠입한 루비팀은 아이언우드의 에이스옵스 팀에 막히지만 탈출에 성공하나 아이언우드가 데리고 있던 와츠가 페니의 칼 한 자루로 페니의 몸에 바이러스를 심어 렐릭을 열도록 만든다. 한편, 맨틀을 돕던 양의 팀은 갑자기 나타난 그림이 오스카를 납치해 통신이 되지 않는 외지에 떨어졌다가 지나가던 에이스 옵스 팀에 체포되고 세일럼의 근거지에 오스카를 찾는다. 한편 오스카는 세일럼 기지 내부에서 헤이젤과 신더를 설득했고, 세일럼이 잠시 소멸된 틈을 타 와이스의 집에서 회복하려하지만 다시 그림이 찾아오고 아이언우드의 독단적인 공격적 행보에 갈등이 심해지는데...